Maladie de type chytridiomycète des palourdes (QPX)

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• Noms courants et généralement admis de l'organisme ou de l'agent pathogène
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Catégorie

Catégorie 2 (au Canada et d'intérêt régional)

Noms courants et généralement admis de l'organisme ou de l'agent

Maladie de type chytridiomycète des palourdes (QPX).

Nom scientifique ou classification taxonomique

L'organisme associé aux mortalités massives chez la palourde Mercenaria mercenaria depuis les années 1960 et connu sous le nom de QPX (Parasite X de la palourde) (Whyte et al. 1994) a été récemment nommé Mucochytrium quahogii (Geraci-Yee et al. 2021). Mucochytrium quahogii a été identifié comme un nouveau genre et une nouvelle espèce d'un chytridiomycète inhabituel dans la famille de Thraustochytriaceae, de l'ordre Thraustochytriales, de la classe Labyrinthulomycetes et de la division (ou phylum) Stramenopiles (Geraci-Yee et al. 2021). Cette affiliation a été confirmée par l'analyse de la séquence génétique de l'ADNr 18S de l'ADN ribosomique de la petite sous-unité (Ragan et al. 2000) Stokes et al. 2002, Geraci-Yee et al. 2021) Comme les autres espèces de Labyrinthulomycetes, M. quahogii produit des zoospores biflagellés (Geraci-Yee et al. 2021). Comme Whyte et al. (1994) ont décrit une structure de type sagénogénétosome et que Kleinschuster et al. (1998) ont signalé le développement d'un réseau ectoplasmique (RE) dans des QPX cultivés qui avaient été transférés dans de l'eau de mer stérile, l'inclusion des QPX dans les Labyrinthulomycetes a été soutenue. Toutefois, Smolowitz (2018), Maas et al. (1999) et Geraci-Yee et al. (2021) ont indiqué qu'un sagénogénétosome (bothrosomes) ou la production de FE n'ont pas été observés par d'autres. Néanmoins, les trois étapes du cycle de vie décrit du parasite QPX produisent un mucus copieux, également appelé réseaux mucofilamenteux, qui est une caractéristique unique du parasite QPX (Kleinschuster et al. 1998, Smolowitz 2018, Smolowitz et al. 1998, Geraci-Yee et al. 2021). Maas et al. (1999) ont laissé entendre que le parasite QPX était un membre primitif de cette classe, en raison de l'absence de sagénogénétosomes types et de réseaux ectoplasmiques dans la palourde hôte. Dans le texte qui suit, le nom courant de M. quahogii, QPX, sera utilisé, car, avant 2021, c'était l'identité de ce pathogène thraustochytride de M. mercenaria.

Répartition géographique

Signalée initialement dans les stocks sauvages et d'écloserie de Mercenaria mercenaria (communément appelée palourde américaine ou coquerouge) dans le golfe du Saint-Laurent, au Canada (Drinnan et Henderson 1962-63, Whyte et al.1994). Le parasite QPX est aujourd'hui signalé au Nouveau-Brunswick, en Nouvelle-Écosse et à l'Île-du-Prince-Édouard, au Canada (MacCallum et McGladdery 2000), et au Massachusetts, au Connecticut, au Rhode Island, au New Jersey, dans l'État de New York et en Virginie, aux États-Unis (Smolowitz 2018). En Virginie, le parasite QPX n'a pas été découvert chez des individus de M. mercenaria en provenance de la baie de Chesapeake, mais était présent chez des individus de M. mercenaria d'élevage provenant de 3 échancrures côtières (Ragone Calvo et al. 1998). Au Connecticut, le parasite QPX n'était pas considéré comme représentant une menace pour le secteur de la pêche de l'espèce M. mercenaria en raison de sa faible prévalence (0,3 % chez 2 358 palourdes provenant de 77 échantillons distincts prélevés le long du littoral surveillé sur une période d'environ 8 ans) (Sunila 2006). Le parasite QPXa été recensé une fois sur 1 individu de M. mercenaria d'un site d'élevage au Rhode Island (Lyons et al. 2007), mais comme les coquerouges ne sont plus élevés à cet endroit, aucune autre surveillance n'a été menée dans cette zone (Smolowitz 2018). Lyons et al. (2007) n'ont pas découvert de gradient latitudinal relatif à la prévalence et à la fréquence du parasite QPX dans sa répartition géographique, et ont émis l'hypothèse que les facteurs locaux étaient importants pour déterminer sa répartition. Un parasite présentant une morphologie semblable a été signalé chez des individus de Ruditapes decussatus provenant du Portugal (Azevedo et Corral 1997).

Espèces hôtes

Les mollusques hôtes connus sont Mercenaria mercenaria et Mercenaria mercenaria, variété notata. Les résultats d'études menées par Ford et al. (2002), Ragone Calvo et Burreson (2002), Ragone Calvo et al. (2007) Smolowitz et al. (2008) Perrigault et Allam (2009) et Wang et al. (2016a) indiquent que les différentes variétés de M. mercenaria présentaient des différences de vulnérabilité à l'égard des infections, des maladies et des mortalités liées au parasite QPX. Les stocks ou variétés de Mercenaria mercenaria provenant des parties méridionales de la côte atlantique des États-Unis (p. ex. Floride) étaient plus vulnérables que ceux provenant des régions plus septentrionales (p. ex. Massachusetts et New York).

Impact sur les hôtes

Le parasite inconnu de la palourde américaine (QPX), désigné comme pathogène facultatif par Smolowitz (2018) et Geraci-Yee et al. (2021), a été associé à des mortalités très élevées de M. mercenaria d'élevage et sauvage dans les provinces maritimes du Canada (Whyte et al. 1994, Ragan et al. 2000) et le long de la côte nord-est des États-Unis (Ragone Calvo et al. 1998, Smolowitz et al. 1998, Ford et al. 2002, Dove et al. 2004, Perrigault et Allam 2009). Au Canada, on a suggéré que le parasite QPX était la cause principale des mortalités de stocks sauvages de palourdes américaines observées au Nouveau-Brunswick, de 1959 à 1962, mais aucune mortalité attribuable à ce parasite ne s'est produite dans les stocks sauvages du Canada atlantique depuis lors (Bacon et al. 1999, MacCallum et McGladdery 2000). Cependant, le parasite QPX a de nouveau été détecté, au Canada, au début des années 1990, chez des palourdes américaines moribondes conditionnées pour le frai dans une écloserie. Dans ce cas, le parasite QPX a été associé à des mortalités de 80 à 90 % chez des juvéniles de M. mercenaria (longueur de coquille pouvant atteindre 30 mm) dans une alevinière et à des mortalités pouvant atteindre 100 % dans le stock de géniteurs d'une écloserie de l'Île-du-Prince-Édouard (Whyte et al. 1994, Bacon et al. 1999). Aux États-Unis, la prévalence du parasite QPX semble être la plus élevée chez les  M. mercenaria d'élevage conservées dans des écloseries ou des alevinières, pendant le grossissement, ou parfois dans les populations sauvages denses. Plus précisément, le parasite QPX a provoqué de graves mortalités (80 à 95 % dans certains cas) dans des stocks d'élevage de M. mercenaria au Massachusetts (Fraser 1996, Smolowitz et Leavitt 1997, Smolowitz et al. 1998, Walton et al. 2008b), au New Jersey (Ford et al. 2002) et sur la côte est de la Virginie (Ragone Calvo et Burreson 2002). Au cours de l'été 2002, le parasite QPX est devenu une grave menace pour la pêche du M. mercenaria, provoquant des mortalités considérables de palourdes américaines dans les eaux de l'État de New York. Cependant, le parasite QPX a également été observé dans des populations d'adultes apparemment saines au Canada atlantique et sur certains sites de la Virginie (McGladdery et al. 1993; Ragone Calvo et al. 1997, 1998).

Le parasite QPX semble être largement réparti dans le milieu marin de la côte est de l'Amérique du Nord. Il a été détecté dans la quasi-totalité des différents types d'échantillons environnementaux (eau, sédiments, algues, invertébrés, détritus) et dans les agrégats marins (c.-à-d., neige marine), et particulièrement en provenance des zones côtières touchées par des épidémies répétées de la maladie (Lyons et al. 2005; Liu et al. 2008; Gast et al. 2008a, b; Geraci-Yee et al. 2021). Liu et al. (2008) ont laissé entendre que les sédiments représentaient un réservoir naturel pour ce parasite. En outre, la présence d'agrégats chargés de QPX (c.-à-d., neige marine) semble indiquer un moyen pour la propagation et la survie des pathogènes entre les épizooties et fournit un objectif précis pour la surveillance environnementale de QPX (Lyons et al. 2005, Smolowitz 2018). Des études menées en laboratoire indiquent que le parasite QPX a un cycle vital direct et qu'il se transmet directement entre palourdes américaines dans un délai de 3 mois à compter de l'exposition (Smolowitz et al. 2001). Sur le terrain, les tissus du manteau ont été les premiers tissus infectés et, à certains endroits, l'infection n'a été détectée que dans le manteau de nombreux M. mercenaria (Smolowitz 2018). Chez certaines de ces palourdes, les branchies étaient également infectées et Smolowitz (2018) a supposé que le parasite QPX a ensuite pénétré dans le système vasculaire ouvert pour se propager à d'autres parties du corps. Les sites de prolifération les plus courants étaient les espaces vasculaires entourant les intestins et les gonades, mais la prolifération s'est également produite dans les lumières d'autres zones du corps, notamment la cavité péricardique, le pied, le rein et le tubule gonadique (Smolowitz et al. 1998, Dove et al. 2004).

Smolowitz et al. (1998) ont signalé que les individus de M. mercenaria infectés par le parasite QPX grandissaient plus lentement et présentaient un indice de condition plus faible que les palourdes américaines non infectées. La maladie liée au parasite QPX chez M. mercenaria perturbe les tissus conjonctifs dans l'ensemble du corps et est associée à des lésions macroscopiques (gonflements et nodules) dans le manteau des palourdes américaines infectées. Les hémocytes nécrotiques sont le signe de la production possible d'une substance toxique avec une activité lytique. Les effets cytotoxiques in vitro du parasite QPX sur les hémocytes de M. mercenaria correspondent à la pathogénicité du QPX chez les palourdes américaines (Perrigault et Allam 2008, 2009). Les agrégats de parasites QPX aux stades végétatifs in vivo sont habituellement entourés de zones claires (substance mucoïde). Cette substance produite par le parasite QPX résiste à l'activité antimicrobienne de l'hôte qui se produit dans du plasma stérilisé par filtrage de M. mercenaria (Perrigault et al. 2008a, b) et peut empêcher la phagocytose par les hémocytes de la palourde américaine. Par conséquent, les sécrétions de substances mucoïdes par le parasite QPX pourraient représenter un facteur de virulence important (Anderson et al. 2003).

Même si de nombreux aspects de la biologie fondamentale et de l'épizootiologie de la maladie liée au parasite QPX restent inconnus, les observations indiquent qu'une variabilité génétique du pathogène QPX ou de l'hôte pourrait être responsable des différences de vulnérabilité à l'égard de l'infection et de présentation de la maladie (Ragone Calvo et Burreson 2002; Ragone Calvo et al. 2003a, b, 2007; Camara et al. 2004; Dahl et al. 2008; Burge et al. 2013). Des études in vivo ont indiqué que différents isolats du parasite QPX présentent une pathogénicité variable à l'égard des coquerouges. Par exemple, les isolats du parasite QPX de palourdes infectées dans l'État de New York semblaient plus virulents que les isolats du parasite QPX isolé de palourdes infectées du Massachusetts (Dahl et al. 2008). Le parasite QPX produit des facteurs de virulence qui sont cytotoxiques pour les hémocytes de M. mercenaria. Cette cytotoxicité semble être induite par les facteurs de la palourde américaine, ce qui suggère qu'elle pourrait jouer un rôle important dans le soutien de l'infection par le parasite QPX et de la prolifération du parasite QPX au sein de l'hôte. En outre, l'application de ces renseignements à différents isolats du parasite QPX et aux stocks de géniteurs de palourdes américaines indique des variations de la cytotoxicité du parasite QPX correspondant aux expériences antérieures in vivo, ce qui renforce l'existence de différentes souches de QPX (Perrigault et Allam. 2009). De même, des études menées sur le terrain et des études de transmission en laboratoire ont révélé certaines variations dans la sensibilité des différents stocks de palourdes américaines à l'infection par le parasite QPX. Plus précisément, il a été clairement démontré que la composition génétique de l'hôte est associée à la sensibilité des palourdes, puisque des expériences sur le terrain (Ford et al. 2002, Ragone Calvo et al. 2007, Kraeuter et al. 2011) et en laboratoire (Dahl et al. 2008, Wang et al. 2016a) ont démontré une plus grande sensibilité au parasite QPX des souches de palourdes américaines du sud (en provenance de Virginie, de Caroline du Sud et de Floride) par rapport aux souches du nord (Massachusetts, New York et New Jersey). Perrigault et Allam (2012) et Wang et al. (2016a) ont signalé des différences dans les réponses immunitaires entre les stocks du nord (New York et Massachusetts) et du sud (Floride) de M. mercenaria et ont suggéré que ces différences pourraient être liées à la résistance ou à la sensibilité des différents stocks de palourdes américaines à l'infection par le parasite QPX.

La mortalité causée par le parasite QPX semble être la plus grave au cours des mois printaniers et estivaux chez les individus de M. mercenaria d'au moins un an dans l'est des États-Unis, et des épidémies mortelles se produisent souvent en été (Smolowitz et al. 1998, Dove et al. 2004). Par exemple, Liu et al. (2008, 2017) ont mentionné que la prévalence de la maladie liée au parasite QPX chez les palourdes américaines de la baie de Raritan, dans l'État de New York, augmentait au printemps et en été, atteignait un pic en août et chutait à l'automne. Toutefois, dans un rapport plus détaillé, Liu et al. (2017) ont indiqué que 2 des 3 sites présentaient ce profil saisonnier, mais que sur le troisième site, la prévalence et l'intensité les plus élevées du parasite QPX se produisaient au printemps, alors que la prévalence globale était généralement faible. Par ailleurs, à partir d'une compilation des rapports publiés, Lyons et al. (2007) ont découvert que les infections par le parasite QPX se produisaient tout au long de l'année, sans tendance saisonnière visible en matière de prévalence ou de fréquence de la maladie. Ragone Calvo et al. (2007) et Kraeuter et al. (2011) n'ont également détecté aucune tendance saisonnière claire dans le développement de la maladie chez différentes souches de palourdes américaines placées dans des parcelles expérimentales, au Massachusetts, au New Jersey et en Virginie. Outre les éventuels effets saisonniers, d'autres paramètres environnementaux, comme la prolifération d'algues nuisibles (par exemple, Prorocentrum minimum), ont une incidence sur la réponse immunitaire de M. mercenaria infecté par le parasite QPX (Hégaret et al. 2010). Kraeuter et al. (2011) ont indiqué que bien que la mortalité de M. mercenaria était corrélée aux niveaux du parasite QPX, la mortalité était considérablement plus élevée que ce que la prévalence de l'infection indiquerait, suggérant ainsi que les interactions de la souche avec des conditions environnementales stressantes ou des facteurs non recensés peuvent également avoir une incidence sur la mortalité.

Perrigault et al. (2010) ont utilisé des isolats in vitro du parasite QPX pour déterminer que des différences importantes dans les valeurs optimales de température se produisaient pour des isolats géographiquement distincts, confirmant l'existence de différentes souches ou écotypes et que le parasite QPX in vitro pouvait survivre à des températures extrêmes (de -12 à 32 °C), suggérant ainsi que le parasite QPX pourrait survivre à des conditions extrêmes sur le terrain. Des parasites QPX cultivés in vitro ont également été utilisés par Rubin et al. (2015, 2016) pour caractériser les protéines extracellulaires des parasites QPX. Ils ont recensé la surexpression de 6 de ces protéines dans les tissus infectés de M. mercenaria suggérant qu'elles avaient une incidence sur l'interaction avec la palourde américaine hôte (Rubin et al. 2015). Les peptidases sécrétées par le parasite QPX ont été recensées et caractérisées, et l'une d'entre elles (une sérine peptidase de type subtilisine) a été capable de digérer les protéines plasmatiques de la palourde américaine avec une incidence éventuelle sur le processus de la maladie (Rubin et al. 2016). Les résultats de ces deux études ont révélé de bons candidats pour des recherches plus approfondies en tant que facteurs de virulence éventuels du parasite QPX (Rubin et al. 2015, 2016). Bassim et Allam (2018) ont utilisé une analyse du polymorphisme touchant un nucléotide unique (SNP) à l'échelle du transcriptome de 4 isolats du parasite QPX cultivés à partir de palourdes américaines infectées recueillies dans des endroits disparates le long de la côte nord-est des États-Unis. Ils ont indiqué que les variants génomiques détectés pourraient expliquer les différences de prévalence de la maladie constatées dans les différentes régions et ont appuyé l'idée que ce parasite opportuniste pourrait être capable de s'adapter à des conditions environnementales variables (Bassim et Allam 2018).

Les défenses constitutives de M. mercinaria et leur réponse au parasite QPX sont influencées par la température, les basses températures (par exemple, 13 ºC) favorisant le développement de la maladie, et les températures plus élevées (de 21 à 27 ºC pendant 2 à 4 mois) étant associées à la guérison et à une résistance accrue à l'infection (Dahl et al. 2011, Perrigault et al. 2011). Par conséquent, la maladie liée au parasite QPX est considérée comme une maladie des eaux froides et n'a jamais été recensée au sud de la Virginie (Burge et al. 2013, Rubin et al. 2014). Les taux de mortalité plus élevés observés en été pourraient être attribuables à la nature chronique des maladies liées au parasite QPX et à divers paramètres environnementaux, les mortalités estivales étant l'étape finale d'un processus infectieux s'étant développé des semaines ou des mois avant la mort (Perrigault et al. 2011). La caractérisation du transcriptome a permis de recenser l'expression différentielle des gènes induite par la température chez le parasite QPX, associée à plusieurs facteurs liés à la virulence régulés à la hausse, à basse température, démontrant ainsi la capacité du parasite QPX à faire face à des températures environnementales considérées comme sous-optimales pour l'immunité des palourdes américaines (basse température), fournissant ainsi un scénario mécaniste pour la prévalence et l'intensité élevées de la maladie à basse température (Rubin et al. 2014). En outre, des études d'expression génique ont permis de démontrer la réponse immunitaire de M. mercenaria à l'égard du parasite QPX. Ces études ont permis de recenser des gènes candidats et des voies pour des analyses plus poussées des fondements biologiques de la résistance des palourdes au parasite QPX, ce qui a permis de mieux comprendre l'immunité des bivalves en général (Perrigault et al. 2009b; Wang et al. 2016a, c).

Techniques de diagnostic

Observations générales

Gonflements et nodules ronds de couleur jaune (1-5 mm de diamètre) dans le manteau, souvent au bord de ce dernier et à proximité ou à proximité immédiate du siphon ou du muscle adducteur (Smolowitz 2018). Les branchies peuvent également être infectées. Les autres signes non spécifiques de l'infection comprennent une réduction de la croissance de nouvelle coquille, des bords du manteau gonflés, rétractés et bruns, des granules de mucus et de sable coincés entre le manteau gonflé et les bords de la coquille, et un niveau élevé d'écaillage du bord de la coquille chez les palourdes américaines provenant de zones sableuses (Smolowitz et al. 1998, Burge et al. 2013). Des individus de M. mercenaria infectés au Canada ne présentaient pas de signes d'infection par le parasite QPX, et notamment ne présentaient pas de nodules dans le manteau (MacCallum et McGladdery 2000).

Préparations pour la technique d'écrasement

Cellules végétatives au sein des nodules qui peuvent contenir jusqu'à 40 cellules filles.

Histologie

Abcès ou lésions nécrotiques contenant divers stades végétatifs et de pseudo-spores, présentant souvent des halos de tissus translucides (mucoïdes), sans coloration, généralement observés dans le manteau, les branchies et les gonades (Smolowitz 2018). Le parasite QPX a moins souvent été détecté dans les tissus conjonctifs du pied, des palpes labiaux, de la glande digestive, du rein, du cœur et du muscle adducteur. Dove et al. (2004) ont signalé des nombres beaucoup plus importants et une biomasse plus élevée de parasites QPX dans les infections des viscères que dans les infections qui ne touchent que le manteau. Trois formes végétatives basiques sont présentes dans les tissus : 1) des thalles (trophozoïte, organisme uninucléé, 2-10 µm de diamètre); 2) des sporanges formés à partir d'un grand thalle subissant une endosporulation, qui semblent manquer d'un noyau membranaire bien défini (10-15 µm de diamètre); 3) des sporanges matures (18 à 25 µm de diamètre) contenant de 20 à 40 endospores (thalles immatures, de 1,5 à 2 µm de diamètre), chacun présentant une paroi cellulaire basophile (Smolowitz et al. 1998, Ragone Calvo et al. 1998, Dove et al. 2004, Burge et al. 2013). Tous les stades présentent une paroi cellulaire basophile dont l'épaisseur et l'intensité de coloration varient et qui est habituellement entourée d'une zone libre pouvant atteindre 8 µm d'épaisseur avec des propriétés de coloration de mucoïdes. Lorsque de nombreux parasites sont présents dans une lésion focale, des zones larges et claires (mucoïdes) exemptes de cellules hôtes se forment (Ragone Calvo et al. 1998). Dans certains cas, ces zones exemptes de cellules présentent des extrusions (réseau muco-filamenteux) en forme d'étoiles et possiblement cytoplasmiques provenant des stades végétatifs. Des cellules inflammatoires géantes, multinucléées et phagocytaires de diverses tailles et dont le cytoplasme contient de 3 à 25 noyaux, ainsi que l'encapsulation du parasite QPX par les hémocytes se manifestent dans le cadre de la réaction de la palourde américaine à l'infection (Smolowitz et al. 1998, Smolowitz 2018). La réponse hémocytaire est souvent associée à des parasites QPX qui semblent moribonds (Ragone Calvo et al. 1998).

Microscopie électronique

Les thalles et les sporanges immatures contiennent des corps lipidiques opaques aux électrons, des mitochondries avec crêtes tubulaires, de grandes vacuoles, un appareil de Golgi périnucléaire et des inclusions supplémentaires liées à la membrane contenant une matière lipidique sombre. Les sporanges plus matures contiennent des noyaux multiples résultant de la caryokinèse, qui est suivie par la cytokinèse, ce qui entraîne la production d'endospores dans les sporanges (Maas et al. 1999). Maas et al. (1999) ont suggéré que le parasite QPX est un membre plus primitif de la classe Labyrinthulomycetes (appelé phylum Labyrinthulomycota) en raison de l'absence de sagénogénétosomes types et de réseaux ectoplasmiques caractéristiques de la plupart des Labyrinthulomycetes. Ni Kleinchuster et al. (1998) ni Smolowitz et al. (1998) n'ont détecté de sagénogénétosome. Cependant, Whyte et al. (1994) ont illustré une structure ressemblant à un sagénogénétosome à proximité de la surface d'un thalle. Smolowitz (2018) a suggéré que le parasite QPX utilisé pour l'examen au microscope électronique à transmission mené par Whyte et al. (1994) peut avoir été contaminé par un Labyrinthulomycota qui produit effectivement des sagénogénétosomes. Néanmoins, des parois cellulaires laminées ressemblant à des écailles et caractéristiques du phylum ont été observées sur certaines endospores et quelques thalles. En outre, des sporanges contenant de nombreux noyaux, résultant d'une mitose et difficiles à voir au moyen d'un microscope photonique, sont évidents dans les micrographes électroniques (Whyte et al. 1994).

Caractéristiques moléculaires

Les séquences d'ADN ribosomique de la petite sous-unité de plusieurs isolats du parasite QPX ont été déposées dans GenBank (Ragone Calvo et al. 1998, Maas et al. 1999, Ragan et al. 2000, Stokes et al. 2002, Geraci-Yee et al. 2021). Des amorces de la réaction en chaîne de la polymérase (PCR) conçues spécialement pour amplifier un segment de 665 paires de bases de l'ADNr de la petite sous-unité du parasite QPX ont permis de le détecter dans l'ADN génomique de palourdes américaines infectées sans amplifier l'ADN des individus de M. mercenaria non infectés, ni l'ADN des autres espèces de thraustochytrides testées (Stokes et al. 2001, 2002). Cet essai de PCR était suffisamment sensible pour détecter 20 fg d'ADN génomique du parasite QPX et 1 fg d'ADNr de la petite sous-unité clonée du même parasite. La validation sur le terrain a indiqué que l'essai de PCR était équivalent au diagnostic histologique lorsque les produits de la PCR initialement négatifs étaient amplifiés de nouveau (Stokes et al. 2002). La sensibilité limitée de l'essai de PCR pour ce parasite peut être attribuée à la nature focalisée de l'infection (c.-à-d., le parasite QPX est habituellement localisé dans les tissus de M. mercenaria et ne se propage pas à l'ensemble de son hôte), accroissant ainsi la possibilité d'une erreur d'échantillonnage. Les amorces de PCR recensées par Stokes et al. (2002) ont été utilisées dans le cadre d'un protocole de PCR par amorces incluses, les produits étant analysés par électrophorèse en gel de gradient dénaturant (DGGE) (Lyons et al. 2005; Gast et al. 2006, 2008a). L'identification par PCR du parasite QPX s'est avérée efficace dans la détection de ce parasite et a permis d'obtenir des renseignements nouveaux et importants sur l'exposition potentielle des palourdes américaines aux sources environnementales d'organismes pathogènes. Toutefois, cet essai visait la région relativement conservée de l'ADNr de la petite sous-unité, limitant ainsi la spécificité différentielle de l'essai en raison du potentiel de réaction croisée avec des espèces proches non identifiées. Par la suite, Lyons et al. (2006) et Liu et al. (2009) ont conçu des essais de réaction en chaîne de la polymérase quantitative (qPCR) en temps réel. L'utilisation de ces essais a permis d'obtenir des résultats de qPCR positifs à partir d'échantillons environnementaux naturellement contaminés, y compris des agrégats marins (c.-à-d., neige marine), des pseudofèces de palourdes américaines, des échantillons de sédiments et des nodules d'agrégats d'hémocytes provenant de palourdes américaines infectées (Lyons et al. 2006; Liu et al. 2008, 2009; Fitzsimons-Diaz et al. 2008).

Un cocktail de deux sondes à ADN a été utilisé pour le parasite QPX afin de détecter ce parasite par hybridation in situ (ISH), et ces sondes n'ont permis aucune hybridation avec les tissus de M. mercenaria ni de plusieurs autres espèces de thraustochytrides testées (Stokes et al. 2002, Gast et al. 2008a). L'essai ISH a été utilisé pour détecter le parasite QPX dans des agrégats marins (c.-à-d., neige marine) prélevés dans des échancrures côtières au cap Cod (Massachusetts), aux États-Unis, où des épidémies de QPX ont déjà eu lieu (Lyons et al. 2005). Qian et al. (2007) n'ont pas été en mesure de détecter des variations génétiques moléculaires significatives entre les isolats du parasite QPX provenant d'une épidémie dans la baie de Raritan, dans l'État de New York, ceux provenant de l'épidémie initiale dans le Massachusetts et ceux provenant d'autres épidémies au Massachusetts, lorsqu'ils ont évalué les régions de l'ADN ribosomique (ADNr de la petite sous-unité ou de la région 18S, ITS1, ADNr de la région 5.8S et ITS2) et les quatre régions des gènes mitochondriaux (fragments coxI, cob, nad1 et nad7).

Garcia-Vadrenne et al. (2013) ont conçu des ressources génomiques et transcriptomiques en caractérisant le génome partiel du parasite QPX et ont examiné l'influence de la température sur l'expression des gènes afin de fournir une base pour mieux comprendre la virulence, la pathogénicité et l'historique de vie des pathogènes thraustochytrides.

Culture

Des parasites QPX extraits de tissus du manteau de M. mercenaria infectés dans de l'eau de mer stérile contenant des antimicrobiens ont été cultivés dans un milieu minimum essentiel de Eagle (MME) modifié et complété par 10 % de sérum de veau fœtal inactivé par la chaleur et des antibiotiques (Whyte et al. 1994, Kleinschuster et al. 1998, Geraci-Yee et al. 2021). Toutes les formes qui ont été observées chez les M. mercenaria infectés se sont développées dans les cultures. À mesure que le parasite QPX proliférait dans le milieu de culture, il produisait une substance mucoïde abondante qui liait les individus. Les conditions de culture optimales consistaient en une température de 22 °C, une salinité de 28 ppt et un pH de 7 à 8 (Brothers et al. 2000). Au moment du transfert des formes cultivées vers l'eau de mer stérile, des grappes d'endospores adhéraient au fond du flacon pour cultures et produisaient des réseaux ectoplasmiques (Kleinschuster et al. 1998). Whyte et al. (1994) et Kleinschuster et al, (1998) ont décrit la production de zoospores biciliées se développant dans des formes de cultures transférées dans l'eau de mer stérile. Les cultures du parasite QPX examinées par Brothers et al. (2000) n'ont pas produit de zoospores lors du transfert dans l'eau de mer. Smolowitz (2018) a suggéré que les zoospores pourraient découler de la contamination des isolats originaux par un autre Labyrinthulomycota, connu pour être très commun dans l'environnement marin. Toutefois, Geraci-Yee et al. (2021) ont réaffirmé les descriptions précédentes de la production de zoospores par le parasite QPX en culture, dans de multiples souches provenant de plusieurs emplacements géographiques, et ont fourni des détails sur la façon de maintenir les cultures de parasites QPX dans des conditions qui favorisent la production de zoospores. Outre les zoospores, Geraci-Yee et al. (2021) ont décrit de nouveaux volets du cycle de vie in vitro, non observés auparavant.

Buggé et Allam (2005) ont conçu une technique fluorométrique sur microlame pour mesurer in vitro la prolifération et la viabilité des parasites QPX. Ragan et al. (2000) ont indiqué que la culture MME suivie d'une confirmation par microscopie était plus sensible que les méthodes histologiques standard pour la détection du parasite QPX. Cependant, la culture MME soutient la croissance de divers thraustochytrides marins morphologiquement similaires et, par conséquent, des essais supplémentaires, comme la PCR (voir ci-dessus), doivent être utilisés sur les organismes cultivés pour confirmer leur identité.

Dans des essais expérimentaux, les parasites QPX provenant de cultures et libérés du matériel mucoïde n'étaient pas infectieux pour les palourdes américaines, que ce soit dans le cadre d'une exposition par injection ou par immersion (Smolowitz et al. 2001), mais on pouvait obtenir une infection en utilisant les parasites QPX cultivés dans de l'eau de mer avec des tissus de palourde américaine macérés (Smolowitz et al. 2008). Cependant, Dahl et Allam (2007) et Dahl et al. (2008) ont été en mesure d'infecter des individus de M mercenaria en laboratoire en injectant des parasites QPX provenant de cultures conservées en laboratoire au sein de la cavité péricardique (83 % d'individus infectés 2 semaines après l'injection) ainsi que dans la cavité palléale (18 % d'individus infectés 31 semaines après l'injection). Geraci-Yee et al. (2021) ont suggéré la possibilité qu'un des nouveaux stades de M. quahogii qu'ils ont décritpuisse être responsable de l'infection et de la pathogenèse, car de nombreux parasites sont communément connus pour avoir des stades infectieux précis.

Des cultures d'isolats du parasite QPX ont été utilisées pour étudier les interactions entre M. mercenaria et ce parasite. Perrigault et al. (2008a, b) ont utilisé des procédures in vitro pour démontrer que le plasma de M. mercenaria exposé au parasite QPX est capable de modifier la croissance du parasite QPX. Les activités anti-QPX dans le plasma des stocks de M. mercenaria ayant démontré une plus grande inhibition du parasite QPX in vivo ont également démontré une plus grande inhibition de la croissance in vitro (c'est-à-dire les palourdes américaines de New York [résistantes]) par rapport au plasma des stocks plus vulnérables (c'est-à-dire les palourdes américaines de Floride [sensibles]). Certains M. mercenaria provenant de stocks résistants et sensibles ont semblé déficients en facteurs inhibiteurs, ce qui suggère que ces animaux peuvent être plus facilement infectés par le parasite (Perrigault et al. 2009a). Perrigault et al. (2009a) ont également déterminé que des extraits de branchies, de tissus du manteau et de plasma de M. mercenaria inhibaient la croissance in vitro du parasite QPX, tandis que les extraits de pied et de muscle adducteur favorisaient la croissance du parasite. Par ailleurs, les parasites QPX présentaient des effets cytotoxiques in vitro variables sur les hémocytes de M. mercenaria, des effets qui correspondaient à leur pathogénicité in vivo pour les stocks de palourdes américaines testés (Perrigault et Allam 2008, 2009).

Méthodes de contrôle

Il convient d'éviter d'importer des stocks porteurs de cet organisme dans des zones qui en sont actuellement exemptes. Cependant, le parasite QPX semble être un membre omniprésent de la flore marine et chez les bivalves sur la côte est de l'Amérique du Nord, et l'espèce M. mercenaria est en quelque sorte désavantagée (p. ex. interactions défavorables entre le génotype et l'environnement, stocks importés de sites méridionaux) et peut être plus vulnérable à l'infection (Guo et Ford 2016). Toutefois, Perrigault et al. (2008d) ont indiqué que la salinité et la température avaient des effets sur les paramètres immunitaires et l'évolution de la maladie chez M. mercenaria, les mortalités liées au parasite QPX étant plus élevées à des niveaux plus élevés de salinité et à des températures inférieures. Ce parasite se limite peut-être aux zones présentant des salinités supérieures à 25 ppt (Ragone Calvo 1998). Perrigault et al. (2012) ont montré que la salinité module les facteurs de défense des palourdes américaines, avec une mortalité plus élevée associée au parasite QPX chez les palourdes américaines infectées maintenues à une salinité élevée. Toutefois, l'incidence d'une salinité élevée (30 unités de salinité pratique (USP) presque équivalentes aux parties par millier [ppm]) semble secondaire par rapport aux résultats signalés pour la température (Perrigault et al. 2012). Dahl et al. (2011) et Perrigault et al. (2011) ont démontré que des températures plus basses (13 ºC par rapport à 21 ºC ou 27 ºC) correspondaient à une prévalence et une intensité plus élevées de la maladie liée au parasite QPX, et à une mortalité plus importante, chez M. mercenaria. Wang et al. (2016b) ont déterminé que de brèves expositions à l'air à des températures modérément élevées (choc thermique de 27 à 32 ºC pendant 2 à 4 heures) favorisaient la plus grande rémission, tout en imposant le stress le plus léger aux palourdes américaines, renforçant la résistance à l'infection, favorisant le processus de guérison et réduisant au minimum le risque de pertes dues à des épidémies. Ainsi, on doit tenir compte de la température dans le cadre de l'établissement du calendrier des activités de surveillance, de déplacement (p. ex., relais, transplantations) ou de grossissement (p. ex., culture commerciale, mise en valeur municipale) des palourdes américaines, dans les zones enzootiques (Dahl et al. 2011). Dahl et al. (2010) ont montré que l'utilisation de stocks de géniteurs sauvages locaux permettait d'améliorer la résistance au parasite QPX des souches cultivées de M. mercenaria. Dans l'ensemble, l'utilisation de palourdes américaines produites à l'échelle locale peut être avantageuse, car l'hôte et la souche du parasite QPX semblent tous deux jouer un rôle dans la gravité de l'infection et les mortalités connexes dans les zones où les infections par le parasite QPX sont élevées (Burge et al. 2013).

On estime que le stress des populations de M. mercenaria d'élevage lié à des densités élevées et à de mauvaises conditions d'élevage accroît le risque de problèmes de maladies liées au parasite QPX (Ragone Calvo et Burreson 2002; Ford et al. 2002, Allam et al. 2005, Walton et al. 2008a). Lyons et al. (2007) ont signalé des prévalences plus élevées du parasite QPX chez les populations de M. mercenaria d'élevage que chez les populations sauvages, la prévalence la plus élevée se produisant chez les palourdes américaines de taille intermédiaire (longueur de coquille de 20 à 55 mm). Il semble possible de garder sous contrôle l'incidence de la maladie grâce à un élevage en parcelles approprié et au retrait des palourdes américaines infectées et mourantes (Gast et al. 2008a, b). Dans un cas extrême présentant des mortalités très élevées de palourdes américaines associées au parasite QPX, plus d'un million de palourdes américaines ont été retirées des gisements de culture dans le port de Wellfleet, au Massachusetts, pendant l'hiver. Ce retrait a apparemment permis d'éviter la propagation de la maladie liée au parasite QPX (Walton et al. 2008b). Il a été noté que la réduction de la densité de stockage était efficace pour réduire les mortalités à un niveau négligeable. Toutefois, Kraeuter et al. (1998) ont indiqué ne pas avoir observé de différence significative dans la prévalence du parasite QPX chez des juvéniles M. mercenaria (longueur de la coquille inférieure à 10 mm) après 4 mois à des densités pouvant atteindre 860 palourdes américaines par mètre carré dans des sites intertidaux et infratidaux au New Jersey. En outre, Ford et al. (2002) ont fait remarquer que, même si une tendance significative de niveaux élevés de QPX dans des densités de population élevées existait, la variabilité considérable des données rendait difficile la détermination de l'effet de la densité avec un niveau de confiance élevé. Smolowitz (2018) a suggéré que la sélection d'une pathogénicité accrue, comme le recensent différents clones du parasite QPX, peut se produire dans un contexte d'aquaculture, car des animaux naïfs sont constamment introduits dans une zone infectée, ce qui peut expliquer, en partie, la gravité de la maladie dans certaines zones. Les stratégies éventuelles de gestion de la maladie comprennent la rotation des cultures entre les palourdes américaines et les huîtres, le rinçage des semences de palourdes américaines à l'eau douce, ce qui est mortel pour le parasite QPX, et le maintien des parcelles exemptes d'algues (Powell 2005). Il faudra d'autres études portant sur la dynamique de l'infection et la pathogénicité dans différentes conditions de conservation et de manipulation pour gérer les proliférations de parasites QPX chez les M. mercenaria d'élevage (MacCallum et McGladdery 2000).

Dalh et Allam (2016) ont déterminé que le déplacement de M. mercenaria était une stratégie éventuelle d'atténuation de la maladie lié au parasite QPX dans un estuaire enzootique. Leur étude a consisté à déplacer des M. mercenaria infectés par le parasite QPX de zones enzootiques vers des sites voisins où prévalent des conditions environnementales pouvant décourager l'infection et favoriser la rémission et la guérison. Des individus de Mercenaria mercenaria ont été recueillis dans un endroit où la prévalence de la maladie est constante et transférés dans des habitats proches du rivage soumis à des salinités plus faibles et des températures estivales plus élevées. D'autres traitements comprenaient une réduction de la densité d'hôtes et la rétention des palourdes au‑dessus des sédiments, car on soupçonne les sédiments d'être un réservoir de parasites QPX. À la fin de l'étude de 4 mois, tous les groupes traités présentaient une réduction de la maladie liée au parasite QPX par rapport au groupe témoin, et le contraste le plus important a été la disparition des infections dans un chenal de marée (Dalh et Allam 2016). Toutefois, comme l'indique Smolowitz (2018), le déplacement présente un danger si la nouvelle zone ne présente pas des températures sensiblement plus élevées ou des salinités plus faibles que la zone infectée d'origine, car un isolat éventuellement pathogène du parasite QPX et l'abondance du parasite QPX dans l'environnement peuvent augmenter dans la nouvelle zone en raison du déplacement de palourdes infectées.

Ford et al. (1997) ont conclu que les semences produites en écloserie représentaient une source peu probable de parasites QPX d'après les résultats d'études approfondies menées sur des individus de M. mercenaria provenant de 13 écloseries distinctes dans six États des États-Unis sur une période de 3 ans. Étant donné que la vulnérabilité à l'égard de la maladie liée au parasite QPX semble varier entre les différentes souches de M. mercenaria, les éleveurs qui se trouvent dans des zones enzootiques devraient considérer l'origine géographique des semences de palourdes américaines comme une composante importante de leur stratégie d'évitement ou de gestion de cette maladie (Ford et al. 2002; Ragone Calvo et Burreson 2002; Ragone Calvo et al. 2003a, b, 2007; Dahl et al. 2008; Walton et al. 2008a). Par exemple, le parasite QPX a été lié aux pratiques d'élevage des palourdes américaines, notamment l'utilisation, dans les régions du nord, de semences de palourdes américaines du sud, qui croissent rapidement, mais qui sont plus sensibles à l'infection (Ragone Calvo et al. 2007, Guo et Ford 2016). Dahl et al. (2010) ont souligné que la vulnérabilité plus élevée des souches méridionales de M. mercenaria à l'égard du parasite QPX ne pouvait pas être attribuée à des températures de l'eau plus fraîches (hiver) comme facteur aggravant et que les pratiques aquacoles, comme la sélection de stocks à croissance rapide, pouvaient exacerber les problèmes de maladies liées au parasite QPX. Cependant, les gènes et autres marqueurs moléculaires identifiés chez M. mercenaria qui sont associés à la résistance au parasite QPX pourraient être utilisés comme biomarqueurs pour la sélection des palourdes américaines en vue du développement d'espèces résistantes à ce parasite (Perrigault et al. 2008 a, c). Farhat et al. (2020) ont entamé le processus de recensement des marqueurs génétiques associés à la résistance de M. mercenaria à la maladie liée au parasite QPX en recensant certaines variantes moléculaires (polymorphisme touchant un nucléotide unique [SNP]) associées à la survie des palourdes, ouvrant ainsi la voie au développement de stocks de palourdes résistantes par l'intermédiaire de la sélection assistée par marqueur.

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Information de citation

Bower, S.M. (2021): Synopsis of Infectious Diseases and Parasites of Commercially Exploited Shellfish: QPX, a Thraustochytrid Disease of Clams.

Date de la dernière révision: Mars 2021

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