Syndrome de l'atrophie du pied des ormeaux
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Catégorie 3 (pas d'hôte au Canada)
Noms courants et généralement admis de l'organisme ou de l'agent pathogène
Syndrome de l'atrophie du pied, maladie du dépérissement, syndrome du dépérissement du pied, syndrome du dépérissement de l'ormeau – un procaryote rickettsoide intracellulaire (WS-RLP), syndrome du dépérissement provoqué par une infection par des organismes de type Rickettsia (WS-RLO).
Nom scientifique ou affiliation taxonomique
Candidatus Xenohaliotis californiensis (CXc), procaryote intracellulaire, présentant des caractéristiques morphologiques de la classe des protéobactéries, de l'ordre des rickettsiales (Gardner et al. 1995, Friedman et al. 2000b à d) et de la famille Anaplasmataceae (OIE 2012, Cicala et al. 2017) dans l'épithélium du tractus intestinal de l'ormeau (Cruz-Flores et al. 2020). Il convient de noter que le préfixe Candidatus est réservé aux procaryotes qui ne peuvent pas être cultivés in vitro et qui ne sont donc pas convenablement caractérisés du point de vue biochimique et sérologique. Il indique donc un état provisoire (Moore et al. 2002, Balseiro et al. 2006). La maladie, due à C. X. californiensis, est souvent appelée syndrome du dépérissement (WS, un terme inventé par Haaker et al. (1992)) en raison de l'atrophie de la masse corporelle provoquée comparée à la taille de la coquille. De ce fait, l'agent pathogène de type Rickettsia (C. X. californiensis) est souvent appelé syndrome du dépérissement provoqué par une infection par des organismes de type Rickettsia, WS-RLO, WS-RLP ou plus récemment CXc. Alfjorden et al. (2017) ont indiqué qu'il serait plus approprié de la nommer rickettsiose des ormeaux. Nishioka et al. (2016) ont décrit une variante génétique de CXc et ont indiqué que d'après des études de cohabitation, le génotype d'origine et la variante avaient des spécificités des hôtes différentes.
Au début, on pensait que de graves infections aux coccidies dans le rein étaient à l'origine de cette maladie, mais la corrélation entre l'infection aux coccidies et le syndrome du dépérissement n'a pu être établie (Steinbeck et al. 1992; VanBlaricom et al. 1993; Kuris et al. 1994; Friedman et al. 1997). Par ailleurs, l'atrophie musculaire du manteau et du pied qui caractérise la maladie de l'ormeau, appelée amyotrophie due à une infection virale diffère du syndrome du dépérissement de l'ormeau (Otsu et Sasaki 1997, Momoyama et al. 1999; Nakatsugawa et al. 1999). On sait désormais qu'une variante morphologique de CXc est infectée par un hyperparasite phage (Friedman et Crosson 2012) provisoirement désigné comme une espèce de la famille des Siphoviridae, de l'ordre des Caudovirales (Cruz-Flores et Cáceres-Martínez 2016, Cruz-Flores et al. 2016) Cruz-Flores et al. (2018) ont fourni la séquence complète du génome de ce nouveau phage. Outre CXc , d'autres organismes de type Rickettsia non déterminés à la pathogénicité inconnue pourraient être présents dans les cellules épithéliales du tube digestif de l'ormeau (Moore et al. 2002, Crosson et al. 2014, Horwitz et al. 2015 (2016) Cicala et al. 2017, Cáceres-Martínez et al. 2021). De plus, on a constaté que l'ormeau (c.-à-d. Haliotis diversicolor supertexta) présentant des signes macroscopiques de WS était infecté par Vibrio parahaemolyticus (Liu et al. 2000, Huang et al. 2001) et un procaryote de type rickettsie détecté dans des inclusions basophiles de cellules épithéliales intestinales était de taille et de forme différentes de CXc et ne réagissait pas au test moléculaire mis au point pour CXc (Chang et al. 2008).
Répartition géographique
Côte de la Californie, aux États-Unis, au sud de Point Conception, et côte ouest de la Basse-Californie, au Mexique (Cáceres-Martínez et al. 2011). À Diablo Cove, en Californie (à 70 km au nord de Point Conception), la maladie et les taux de mortalité des ormeaux se limitaient au voisinage immédiat d'un écoulement d'eau chaude. En 1996, certains signes indiquaient que cette maladie progressait vers le nord de Point Conception (Altstatt et al. 1996) et possiblement jusqu'à San Francisco, en Californie (Finley et Friedman 2000). En outre, CXc (mais pas le syndrome de l'atrophie du pied des ormeaux) a été détectée en deux endroits dans le nord de la Californie (Crescent City et Van Damme) (Friedman et Finley 2003). Dans le cadre de relevés d'ormeaux en Basse-Californie (Mexique), ce pathogène a été détecté à une prévalence élevée dans le tube digestif de populations d'élevage et naturelles symptomatiques et asymptomatiques d'Haliotis rufescens, d'Haliotis fulgens et d'Haliotis corrugata (Cáceres-Martínez et Tinoco-Orta 2000; Cáceres-Martínez et al. 2000, 2001; Caceres-Martinez et Tinoco-Orta 2000; Álvarez-Tinajero et al. 2002; Cáceres-Martínez et al. 2011; Cicala et al. 2017 ). L'organisme Candidatus Xenohaliotis californiensis a été détecté chez des individus d'H. rufescens élevés en Islande (rapport non officiel de Gisli Jonsson dans un courriel daté du 8 novembre 2004) and cultured in Chile (Campalans and Lohrmann 2009), et des individus d'Haliotis 2uberculata élevés en Irlande en 2006 et en France (Balserio et al. 2006) sans mortalités associées dans ces 4 cas. En Galice (nord-ouest de l'Espagne), les stocks de H. tuberculate cultivés expérimentalement, originaires d'Irlande, ont connu une mortalité élevée (45 % à 100 %) dans les 14 mois suivant l'importation (la plupart des mortalités survenant pendant les mois de printemps et d'été) et ont été infectés par CXc. Cependant, dans ce cas, les mortalités associées ont été attribuées à une co-infection par un agent pathogène protiste (Balserio et al. 2006).
Au cours d'un relevé pilote, CXc a été détecté dans des Haliotis diversicolor supertexta d'élevage commercial en Thaïlande, à Taïwan et dans la République populaire de Chine. Les ormeaux infectés ne présentaient pas de signes macroscopiques de maladie clinique et avaient une structure histologique des fibres musculaires du pied d'apparence normale, et il n'y avait aucune perte inhabituelle sur le site de culture (Wetchateng et al. 2010). Cet agent pathogène a également été signalé au Japon dans les Haliotis discus discus d'élevage et était associé à un taux de mortalité de 33 %, mais une fois encore, les constatations de dégénération de la glande digestive et d'atrophie du muscle du pied étaient peu fréquentes (Kiryu et al. 2013). Outre dans H. discus discus, des infections dues au CXc ont été détectées dans des spécimens suspects d'Haliotis discus hannai, Haliotis gigantean, Haliotis diversicolor aquatilis et Haliotis diversicolor diversicolor par 17 laboratoires de diagnostic du poisson au Japon (Nishioka et al. 2016).
Une maladie d'une étiologie inconnue présentant des similitudes a été signalée chez des Haliotis discus hannai d'élevage sur la côte nord de la Chine (Guo et al. 1999). Des organismes des genres rickettsoides ont également été signalés dans le tube digestif d'ormeaux (Haliotis midae) provenant d'installations d'élevage en Afrique du Sud sans pathologie associée (Mouton 2000). Azevedo et al. (2006) ont également observé des organismes de type Rickettsia dans les cellules épithéliales du diverticule digestif d'ormeaux commerciaux d'élevage H. tuberculata dans la région Nord-ouest de la côte atlantique espagnole. Bien que les ormeaux infectés présentassent des symptômes correspondant à ceux provoqués par le syndrome du dépérissement, Azevedo et al. (2006) ne sont pas parvenus à établir une corrélation catégorique entre la présence d'organismes de type Rickettsia et la maladie, en raison des co-infections avec l'agent pathogène Haplosporidium montforti.
Espèces hôtes
C'est chez Haliotis cracherodii que la maladie a premièrement été décrit la plus évidente; cependant, ce pathogène et parfoiscette maladie sont également présents chez Haliotis rufescens, Haliotis corrugata, Haliotis fulgens, Haliotis sorenseni, Haliotis tuberculata, Haliotis diversicolor supertexta, Haliotis diversicolor aquatilis, Haliotis diversicolor diversicolor, Haliotis discus discus, Haliotis discus hannai, Haliotis gigantea et possiblement chez Haliotis midae et Haliotis walallensis. Le CXc obtenu à partir de H. rufescens au Chili n'était pas infectieux à H. discus hannai (González et al. 2014). Cependant, González et al. (2014) ont déterminé que le croisement hybride des deux espèces d'ormeaux n'héritait pas des caractéristiques de non-sensibilité ou de résistance du parent H. discus hannai. Nishioka et al. (2016) ont décrit une variante génétique de Cxcdans H. diversicolor diversicolor et H. diversicolor aquatilis. Au cours d'études de cohabitation, il a été constaté que cette variante génétique transmise par H. diversicolor diversicolor infectait H. diversicolor diversicolor, mais pas H. discus discus et H. gigantea. À l'inverse, dans les études de cohabitation, des agents pathogènes CXc semblables sur le plan génétique à des isolats d'ormeaux en Californie et transmis à H. discus discus ont infecté H. discus discus et H. gigantea, mais pas H. diversicolor diversicolor (Nishioka et al. 2016). L'hyperparasite phage de CXc a été observé dans H. rufescens, H. cracherodii, H. corrugata et H. fulgens en Californie (États-Unis) et en Basse-Californie (Mexique) (Cruz-Flores et al. 2016).
Impact sur l'hôte
Syndrome de l'atrophie du pied est une maladie mortelle à transmission directe qui touche des ormeaux de toutes tailles (p. ex., H. rufescens de 3 mm de longueur de coquille a été infecté expérimentalement par CXc Moore et al. 2002) et qui entraîne une léthargie, des tissus viscéraux rétractés, une atrophie du muscle du pied (ayant des répercussions négatives sur la capacité de l'ormeau à adhérer au substrat). Le syndrome de l'atrophie du pied des ormeaux est apparu pour la première fois au milieu des années 1980 aux îles anglo-normandes dans des populations à forte densité de H. cracherodii (Moore et al. 2002). Des mortalités importantes dues au syndrome de dépérissement ont été observées en 1992 et par 2001 entraînant une diminution de 99,2 % du nombre de H. cracherodii sur San Nicolas Island, en Californie (États-Unis) (Vanblaricom et al. 2012). Les infections dues au CXc touchent d'abord l'épithélium œsophagien postérieur et entraînent des changements morphologiques (métaplasie) des glandes digestives de l'ormeau hôte. La métaplasie permet à la bactérie d'infecter la glande digestive (un tissu cible secondaire pour le syndrome du CXc) et de perturber sa fonction, entraînant le catabolisme du muscle du pied et enfin, la mort de l'hôte (Friedman et al. 2000b, 2014a; Braid et al. 2005). Le contenu des intestins des ormeaux touchés par le syndrome du dépérissement, y compris avec des valeurs faibles de l'indice de condition, était « normal », ce qui semble indiquer que la maladie se manifeste sous forme d'incapacité digestive et non pas sous forme de problème d'alimentation (Siqueiros-Beltrones et al. 2015). Di et al. (2016) ont évalué l'activité immunitaire des enzymes de l'hémolymphe et du mucus, ainsi que l'évolution des protéines dans les muscles et le mucus des Haliotis diversicolor malades à l'aide de l'électrophorèse sur gel en deux dimensions et de l'électrophorèse sur gel de polyacrylamide avec du dodécylsulfate de sodium, et ont observé des altérations physiologiques dues au syndrome du dépérissement attribuable à des organismes de type Rickettsia. Malheureusement, Di et al. (2016) n'ont pas confirmé l'agent étiologique présent dans les ormeaux morts et ont inclus des références à l'amyotrophie associée à l'infection virale, qui a lieu également dans la région, ce qui indique que la pathologie ne peut pas être attribuée avec certitude à l'une ou l'autre des maladies.
Des températures élevées accélèrent le début de la maladie et l'évolution de la maladie, et réduisent le taux de survie notamment pour H. rufescens, H. cracherodii et H. kamtschatkana (Moore et al. 2000b, 2002; Vilchis et al. 2005; Crossin et Friedman 2018). À des températures comprises en 18 et 20 °C, la mort de H. rufescens a habituellement lieu dans le mois qui suit l'apparition des signes cliniques. (Moore et al. 2000b, 2011). Rogers-Bennett et al. (2010) ont indiqué que les H. rufescens infectés n'ont pas été touchés par le syndrome de dépérissement du pied et avaient une production normale de sperme et d'œufs à environ 12 °C. Cependant, les H. rufescens infectés par CXc et exposés à des températures élevées (environ 18 °C) ont contracté la maladie et n'ont pas produits de gamètes matures (Rogers-Bennett et al. 2010). Par ailleurs, les H. fulgens touchés par CXc ne présentaient pas de signes de maladie à des températures expérimentales (18 °C) propices au développement de la maladie chez H. rufescens (Moore et al. 2009). Dans une autre étude, García-Esquivel et al. (2007) ont indiqué que des spécimens de H. fulgens conservés à 25 °C présentaient des signes du syndrome du dépérissement attribuable à des organismes de type Rickettsia, et que des températures supérieures à 25 °C pouvaient provoquer un stress thermique, contribuant ainsi à la détérioration physiologique de l'ormeau et le rendant vulnérable au syndrome du dépérissement attribuable à CXc. Moore et al. (2009, 2011) ont avancé que la température à laquelle des signes cliniques du syndrome apparaissaient était plus étroitement liée à la température privilégiée par chaque espèce d'ormeaux. En accord avec ce point de vue, González et al. (2012) ont avancé que les différences de préférence de température entre H. discus hannai et H. rufescens pouvaient expliquer le développement de la maladie chez H. rufescens à la température expérimentale de 18 °C et l'absence d'infection des H. discus hannai exposés, qui ont une croissance optimale à 20 °C. Des résultats similaires ont été obtenus par Crosson et Friedman (2018) qui ont conclu que les espèces ayant des antécédents évolutifs en eau froide sont les plus sensibles au WS et que les espèces les plus sensibles semblent être étroitement apparentées.
Ben-Horin et al. (2013) ont déterminé que pour H. cracherodii, les variations de température d'un habitat intertidal accroissaient la vulnérabilité à l'infection, mais que les individus infectés ne présentaient pas de symptômes tant que la température élevée moyenne de l'eau ne dépassait pas les seuils d'activation du syndrome, entraînant alors des taux de mortalité élevés chez les individus contaminés. Ainsi, une mortalité de masse peut se produire avant que la transmission des agents pathogènes ne soit limitée par des facteurs dépendant de la densité (Ben-Horin et al. 2013). Burge et al. (2014) ont avancé que le changement climatique est clairement lié aux épizootiques du syndrome de dépérissement.
Par rapport à des ormeaux en bonne santé, les H.cracherodii malades consommaient 4,4 fois moins de varechs, 1,2 fois moins d'oxygène et excrétaient 3,8 fois plus d'ammoniac par gramme de poids humide (Kismohandaka et al. 1993). La concentration d'hémocyanine dans le sang baissait, le glycogène dans le muscle du pied diminuait, l'abondance d'hémocytes était réduite et le nombre d'hémocytes présentant une morphologie anormale augmentait chez les H. cracherodii dépéris (Friedman 1996; Shields et al. 1996). En outre, les hémocytes étaient plus actifs sur le plan chimiotactique, mais la capacité des cellules stimulées à engloutir et à détruire les particules étrangères semblait compromise et pourrait avoir contribué à la mortalité associée à cette maladie (Friedman et al. 1999; 2000a). Une excrétion d'ammoniac en fonction de la masse a été observée chez les ormeaux touchés, ce qui indique que les protéines provenant du muscle du pied étaient utilisées comme source d'énergie. Cette conclusion a également été proposée par Kismohandaka et al. (1995) qui ont constaté une réduction grave des fibres musculaires du pied dans les échantillons examinés au moyen de l'histologie. Cependant, les tissus musculaires ou sanguins n'ont pas révélé d'agents pathogènes. De graves modifications métaboliques et un rendement physiologique limité ont été observés chez H. rufescens avant qu'une atrophie visible du pied n'apparaisse (González et al.). 2012). En utilisant le séquençage à haut débit de la région V4 du gène de l'ARNr 16S dans des échantillons de la glande digestive de H. rufescens, Villasante et al. (2020) ont détecté des différences de microbiote entre les groupes non infectés et les groupes touchés par le syndrome de l'atrophie du pied des ormeaux.
Cette maladie est associée à des mortalités massives d'H. cracherodii. Le syndrome du dépérissement s'est progressivement propagé à l'ensemble des îles Channel, en Californie, entraînant des effondrements de populations sur six de ces huit îles en 1992 (de 95 à 100 % des individus d'H. cracherodii ont été perdus) et la fermeture de la pêche à l'ormeau noir en Californie en 1993. Une augmentation spectaculaire du nombre d'H. rufescens d'élevage souffrant du syndrome du dépérissement du pied a été remarquée en conjonction avec les températures élevées de l'eau de mer liées au phénomène El Niño-oscillation australe (Moore et al. 1999, Cone et Bishop 2015, Guo et Ford 2016). Cependant, des différences en matière de vulnérabilité et de modifications des tissus ont été notées entre les espèces, H. cracherodii étant plus vulnérable qu'H. rufescens, et les survivants semblent être relativement résistants à la maladie (Friedman et al. 2003b). De plus, la menace la plus importante pour le rétablissement de la population à laquelle fait face H. cracherodii est celle due à la propagation du syndrome du dépérissement (Neuman et al. 2010). Friedman et al. (2014a) ont indiqué que le développement d'une résistance et que le lien du CXc avec H. cracherodii évoluaient en raison de deux mécanismes hôtes de résistance aux infections dues aux CXc dans la glande digestive et en raison de la tolérance à l'infection du tissu cible principal (l'œsophage postérieur), et qu'ils étaient probablement liés à la pathogénicité limitée du CXc par infection par un phage, réduisant ainsi efficacement la charge infectieuse du tissu cible primaire de moitié.
Techniques de diagnostic
Crosson et al. (2014) ont indiqué que le diagnostic du syndrome de dépérissement nécessitait la détermination de l'infection par l'agent pathogène (CXc) détecté au moyen d'une hybridation in situ ou d'une histologie associée à une analyse de la PCR et séquentielle des modifications morphologiques qui caractérisent cette maladie (p. ex. atrophie de la glande pédieuse et de la glande digestive, et métaplasie de la glande digestive). Des renseignements supplémentaires sur ces techniques sont présentés ci-dessous et sont fournis par l'OIE (2012).
Observations générales
La masse corporelle par rapport à la taille de la coquille est inférieure à la normale (Fig. 1) (Crosson et al. 2014). Les ormeaux touchés étaient décolorés et affaiblis, et les tissus mous étaient atrophiés et non réactifs aux stimuli.
Sur le terrain, les ormeaux touchés peuvent être détachés du substrat à la main et n'essaient pas de se redresser lorsqu'ils sont retournés. Outre l'atrophie musculaire et de la masse viscérale (dépérissement du pied de l'ormeau), Valles-Ríos (2000) a observé la dépigmentation des tentacules oraux et céphaliques de H. cracherodii. Cependant, les autres agents pathogènes de l'ormeau peuvent provoquer des maladies semblables. Par exemple, Liu et al. (2000) et Chang et al. (2008) décrivent le « syndrome du dépérissement » respectivement chez Haliotis diversicolor supertexta associé avec Vibrio parahaemolyticus et un procaryote de type rickettsie non apparenté à CXc. En outre, les signes macroscopiques de la maladie chez H. diversicolor décrits par Di et al. (2016) peuvent avoir été provoqués par une amyotrophie due à une infection virale et non pas au syndrome de dépérissement causée par CXc, comme il est prétendu, car la détermination ou la détection de l'agent étiologique n'est pas indiquée dans la publication.
Préparations pour la technique d'écrasement
Des morceaux hachés (d'environ 2 mm carrés) du tractus gastro-intestinal, de la partie postérieure de l'œsophage à l'extrémité postérieure du jabot ont été placés sur une lame de microscope, pressés doucement sur la lame avec une deuxième lame, puis séchés pendant 20 minutes au moyen d'un séchoir à faible chaleur. Les échantillons secs peuvent être préparés en vue d'un examen immédiat ou être conservés à 4 C avec un desséchant. Pour préparer l'examen, le tissu a été inondé avec 10 µg par ml d'une solution de Hoechst 33258 (bisbenzimide, Sigma, St. Louis, Missouri, aux États-Unis) dans de l'eau distillée, recouvert d'une lamelle, incubé dans le noir pendant plusieurs minutes et observé avec un grossissement de 100 à 400 x avec une lumière ultraviolette en fluorescence et des filtres appropriés pour le spectre d'excitation de 356 nm et d'émission à 465 nm. Cette technique de coloration a permis à d'importantes inclusions de CXc, habituellement difficiles à détecter dans des tissus non colorés, d'émettre une fluorescence d'un bleu brillant sur un fond noir à rouge terne. Même si les noyaux des cellules de l'ormeau étaient également fluorescents, ils étaient très petits (environ 5 µm de long) par rapport aux inclusions (environ 50 µm de long). Un autre flurochrome spécifique visant l'acide nucléique, l'iodure de propidium (10 µg par ml dans de l'eau distillée, Sigma), observé avec de la lumière ultraviolette et des filtres d'excitation à 530 nm et d'émission à 615 nm, a permis d'obtenir des résultats similaires (pour en savoir plus, se reporter à Moore et al. 2001a).
Cruz-Flores et al. (2015) ont décrit une procédure de séparation d'inclusions intactes de CXc des cellules hôtes au moyen d'un processus de macération (à l'aide d'un petit mortier et pilon) de l'œsophage postérieur gravement infecté d'un ormeau malade, suivi d'un passage successif par des filtres aux tailles de pores de 100 à 10 µm. Des inclusions intactes ont été détectées sur les filtres en les colorant avec une solution de DAPI au fluorochrome visant l'acide nucléique (Sigma-Aldrich®) dans de l'eau distillée (20 μg/ml) et en les observant à un grossissement de 10× à 20× avec une lumière ultraviolette en fluorescence et des filtres appropriés (excitation de 340 nm, émission de 488 nm). Les filtres de 28 et 10 μm ont retenu les inclusions complètement séparées des tissus hôtes, mais quelques noyaux importants de cellules hôtes et d'autres débris cellulaires sont apparus avec le filtre de 10 μm (Cruz-Flores et al.). (2015).
Histologie
Réduction grave des fibres musculaires du pied (Fig. 2) et la présence d'infections étendues par des procaryotes intracellulaires Gram négatif dans l'épithélium du tractus intestinal, et particulièrement dans l'œsophage (Fig. 3), observées par microscopie dans des coupes histologiques de routine, sont révélatrices de l'infection CXc (Crosson et al.). 2014.
Les procaryotes présentaient les caractéristiques morphologiques de l'ordre des rickettsies. Ils s'accumulaient dans des colonies intracellulaires (inclusions, parfois appelées vacuoles membranaires, principalement de forme sphérique ou ovale et mesurant de 5 à 56 μm) dans les cellules épithéliales apicales au noyau de la cellule hôte (Moore et al. 2009; Wetchateng et al. 2010; Cáceres-Martínez et al. 2011; González et al. 2012; Kiryu et al. 2013). Occasionnellement, des inclusions de colonies intracellulaires ont été observées dans la lumière de l'intestin (Wetchateng et al. 2010). Les inclusions sont généralement roses ou violettes en raison de la coloration avec de l'hématoxyline et de l'éosine, mais les petites bactéries individuelles de forme allongée dans les inclusions ne peuvent généralement pas être observées à la lumière microscopique, à moins qu'elles ne soient infectées par un hyperparasite phage qui leur donne une apparence de grandes (moyenne de 3,2 à 3,4 μm de long et de 1,5 à 2,6 μm de large en fonction du fixateur de tissu) bactéries pléomorphes bleu marine (Friedman et Crosson 2013; Crosson et al. 2014; Cruz-Flores et Cáceres-Martínez 2016; Cruz-Flores et al. 2016). Des hyperparasites phages expulsés dans la lumière de l'œsophage postérieur ont été observés lors de la rupture de l'inclusion infectée par CXc et de la cellule hôte (Cruz-Flores et Cáceres-Martínez 2016; Cruz-Flores et al.).2016.
L'infection des diverticules digestifs peuvent s'accompagne d'une perte de granulés d'enzymes digestifs des cellules épithéliales et, d'une métaplasie des cellules qui sécrètent des enzymes en des cellules morphologiquement semblables aux cellules épithéliales qui revêtent l'intestin (Fig. 4) (Gardner et al. 1995, Crosson et al. 2014). Cette pathologie dans les ormeaux fortement touchés serait à l'origine du catabolisme du tissu musculaire causant la maladie du dépérissement.
Microscopie électronique
Observation des procaryotes de forme allongée des parois cellulaires (moyenne de 0,5 à 1,7 μm de long et de 0,1 à 0,8 μm de large en fonction du fixateur de tissu) avec une zone dense en électrons et ribosomes près des trois couches accumulés dans des colonies intracellulaires, au sein d'inclusions membranaires dans le cytoplasme de cellules épithéliales gastro-intestinales. (Cáceres-Martínez et al. 2011; Friedman and Crosson 2012; Cruz-Flores and Cáceres-Martínez 2016). Les Candidatus Xenohaliotis californiensis infectés par un hyperparasite phage étaient plus grands et plus pléomorphes (moyenne de 2,3 à 3,1 μm de long et de 1,0 à 1,4 μm de large en fonction du fixateur de tissu) que les bactéries non infectées et contenaient des particules phages sphériques et icosahédriques, notamment des capsides avec des granules denses en électrons (environ 35 à 60 nm de diamètre en fonction du fixateur de tissu) (Friedman et Crosson 2012; Cruz-Flores et Cáceres-Martínez 2016). Certains des phages avec des capsides riches en électrons avaient une queue longue, uniforme et souple reliée au vertex de la capside. La queue mesurait entre 35 et 75 nm (du vertex au bout de la queue) et mesurait entre 10 et 12,5 nm de large (Cruz-Flores et Cáceres-Martínez 2016, Cruz-Flores et al. 2016). Les colonies contenant des CXc infectés avaient également une apparence normale et contenaient CXc de forme allongée le long des inclusions (Friedman et Crosson 2012, Crosson et al. 2014).
Di et al. (2016) ont décrit les modifications ultrastructurelles du muscle du pied et du tractus intestinal des Haliotis diversicolor malades, qu'ils attribuent au CXc. Malheureusement, Di et al. (2016) n'ont pas confirmé l'agent étiologique présent dans les ormeaux morts et ont inclus des références à l'amyotrophie associée à l'infection virale, qui a lieu également dans la région, ce qui indique que la pathologie ne peut pas être attribuée avec certitude à l'une ou l'autre des maladies.
Sondes à ADN
L'ADNr 16S a été amplifié, cloné et séquencé. Un test de réaction en chaîne de la polymérase (PCR) a été développé pour amplifier précisément un segment de 160 paires de bases du CXc, mais pas les quatre autres espèces microbiennes isolées à partir de l'intestin de l'ormeau. Ce test de PCR a permis d'améliorer grandement les capacités de détection du pathogène (Andree et al. 2000). Par exemple, Lafferty et Ben-Horin (2013) ont utilisé ce test PCR pour détecter l'ADN CXc dans les effluents de bassins d'élevages d'ormeaux côtiers dans les eaux côtières de la Californie. De plus, un test d'hybridation in situ a été conçu (Antonio et al. 2000). L'application de ces analyses moléculaires indiquait que le syndrome du dépérissement attribuable à des organismes de type Rickettsia dans Haliotis diversicolor des sites aquacoles de la République populaire de Chine et de Thaïlande avait une identité moléculaire fortement similaire aux agents CXc de Californie (100 et 99%, respectivement). Ces données, associées à l'historique des mouvements de l'ormeau à des fins aquacoles, indiquaient que le syndrome du dépérissement attribuable à des organismes de type Rickettsia observé en Thaïlande et Taïwan par la République populaire de Chine probablement provenait de Californie (Wetchateng et al. 2010). Des résultats et conclusions similaires ont été apportés par Kiryu et al. (2013) pour les Haliotis discus discus d'élevage au Japon. Cicala et al. (2017) ont obtenu des résultats incohérents en utilisant le protocole normalisé de l'OIE (OIE 2012) et ont élaboré un nouvel ensemble d'amorces de diagnostics qui ciblent également l'ADNr 16S.
Friedman et al. (2014b) ont conçu un essai de PCR quantitative en temps réel afin de déterminer spécifiquement et d'énumérer les charges bactériennes du syndrome du dépérissement attribuable à CXc dans les tissus de l'ormeau et les échantillons de matière fécale et d'eau de mer, en fonction du nombre de copies génétiques de l'ADNr 16S. Cet essai de PCR quantitative conçu pour détecter l'ADN du syndrome du dépérissement attribuable à CXc a été validé avec des normes établies par l'Organisation mondiale de la santé animale (Friedman et al. 2014b). Il n'est pas possible de confirmer l'infection à l'aide de l'analyse PCR seule, mais elle peut être utilisée en remplacement de l'infection dans les zones où l'agent est établi et recommandé pour inclusion dans les examens de la santé de l'ormeau (Crosson et al. 2014).
Une variante génétique de CXc avec une substitution de la paire de base de la 148e position nucléotidique dans la séquence partielle d'ADNr 16S (113 paires de bases) a été décrite par Nishioka et al. (2016). Cette variante infectait H. diversicolor diversicolor, mais pas H. discus discus et H. gigantea dans les études de cohabitation (Nishioka et al. 2016). Cicala et al. (2017) ont amplifié et séquencé cinq gènes (ADNr 16S, ADNr 23S rRNA, FtsZ, virD4 et virB11) de CXc d'ormeaux infectés. L'analyse a conclu que CXc était la filiation la plus ancienne de la famille Anaplasmataceae et précédait les espèces d'eau et terrestres, ce qui étaye l'hypothèse de l'origine marine de cette famille de bactérie.
Méthodes de contrôle
Les expériences indiquent que le pathogène peut se transmettre par l'intermédiaire de la colonne d'eau (y compris dans les effluents rejetés par les fermes d'ormeaux côtières) et que le contact direct entre ormeaux infectés et non infectés n'est pas nécessaire (Moore et al. 2000a et al. 2001b; Friedman et al. 2002; Lafferty et Ben-Horin 2013). Crosson et al. (2020) ont déterminé que l'ADN CXc était instable dans l'eau de mer pendant plus de 2 jours et qu'une dose pathogène de 2,3 × 103 copies d'ADN/ml était nécessaire pour générer une prévalence de l'infection de 50 % dans le tissu de H. rufescens. Moore et al. (2002) ont proposé 3 activités de restauration pour le rétablissement des populations d'ormeaux de Californie : (1) établir des aires protégées où les populations pourraient se rétablir d'elles-mêmes; (2) produire des concentrations d'ormeaux pour créer les densités nécessaires au succès de la fécondation; (3) la transplantation de larves, de juvéniles ou d'adultes élevés en écloserie. Des mises en garde ont été associées à chacune de ces propositions (Moore et al. 2002).
Des températures supérieures à la normale semblent avoir un effet synergique sur la maladie (Cáceres Martínez et al. 2000, Moore et al. 2000a, Raimondi et al. 2002). Les résultats des expériences menées par Friedman et al. (1997) et Moore et al. (2000a et b) indiquent que les individus d'H. cracherodii et d'H. rufescens, conservés à des températures élevées (respectivement à 20 °C et à 18,5 °C) présentaient une mortalité supérieure, des signes plus graves du syndrome du dépérissement et des infections plus graves avec le CXc que ceux qui étaient conservés dans des eaux plus fraîches (respectivement 13 °C et 14 °C). En outre, le rétablissement des populations d'H. cracherodii touchées par des mortalités massives liées au syndrome du dépérissement semble être étroitement lié aux températures. Dans les installations d'élevage touchées, la gravité de la maladie peut être limitée si les températures de l'eau peuvent être réduites à environ 15 °C ou moins (Moore et al. 1999, Alfjorden et al. 2017). Les résultats des expériences à long terme (447 jours) ultérieures utilisant des ormeaux nourris et affamés indiquaient que les niveaux élevés de morbidité et de mortalité affichés par les ormeaux infectés étaient la conséquence de la maladie et non d'un stress thermique direct (Braid et al. 2005). Cependant, Rogers-Bennett et al. (2010) laissent entendre que la température doit être ajoutée explicitement au moins à la planification de la gestion et du rétablissement de H. rufescens.
Les facteurs océanographiques qui entraînent une augmentation des températures de l'eau de mer (comme El Niño-oscillation australe) ont eu des répercussions très négatives sur le rétablissement des populations d'H. cracherodii dans le sud de la Californie (Tissot 1995). Ces températures élevées étaient également associées à une augmentation spectaculaire du nombre d'H. rufescens souffrant du syndrome de l'atrophie du pied dans des installations d'élevage en Californie (Moore et al. 1999). Malgré la dévastation ayant touché les populations d'H. cracherodii, quelques individus gros et âgés peuvent encore être trouvés, tandis que quelques petits individus juvéniles ont été observés (Haaker 1997). En outre, l'étude de Tissot (1995) semble indiquer que les populations d'ormeaux noirs du sud de la Californie pourraient se rétablir avec l'affaiblissement des conditions océanographiques liées à El Niño-oscillation australe. La structure génétique des populations d'H. cracherodii dans les îles de Californie et sur la côte du centre de la Californie a fait l'objet d'une évaluation afin de déterminer des tendances de recrutement au sein des populations survivantes (Chambers et al. 2006). Certaines populations qui ont fait face à des déclins catastrophiques provoqués par le syndrome de dépérissement ont développé une résistance à la maladie (Moore et al. 2002,Crosson et al. 2014, Friedman et al. 2014a). Cependant, Miner et al. (2006) ont indiqué que le déclin important des populations de H. cracherodii dans certaines régions a entraîné un changement de la biodiversité intertidale, d'une communauté dominée par des algues corallinacées et d'un substrat rocheux nu (habitat d'ormeaux de bonne qualité) à une communauté caractérisé par recouvrement accru d'invertébrés sessiles et d'oursins. Ainsi, l'échec du recrutement dans ces zones de changements spectaculaires de la qualité de l'habitat peut indiquer de mauvaises perspectives de rétablissement de certains stocks sauvages de H. cracherodii (Miner et al. 2006).
Les données indiquaient que la présence de CXc chez H. rufescens sur deux nouveaux sites en Californie du Nord était associée aux ensemencements d'ormeaux élevés en écloserie, sous-entendant un lien entre les efforts de restauration et la répartition actuelle de ce pathogène (Friedman et Finley 2003, Guo and Ford 2016). La détection du pathogène en dehors de zones de répartition passées connues (par exemple, dans les élevages d'ormeaux en Thaïlande, à Taïwan et en République populaire de Chine) souligne la nécessité d'évaluer attentivement la santé des animaux avant de repeupler des populations épuisées ou de transplanter des animaux pour l'aquaculture (Wetchateng et al.). 2010). Par ailleurs, certaines espèces d'ormeaux semblent mieux résister à l'infection et à la maladie que d'autres espèces (Crosson et al. 2014, Cruz-Flores et al. 2016, Takase et al. 2016). Par exemple, des différences de vulnérabilité à l'infection de CXc à une température donnée (18 °C) ont également été observées entre H. rufescens et H. discus hannai, H. rufescens étant plus vulnérable (González et al. 2012). Dans le même esprit, Vilchis et al. (2005) and Moore et al. (2009) ont laissé entendre que les efforts de rétablissement futurs dans le Sud de la Californie sont plus susceptibles de réussir pour H. fulgens que H. rufescens, en raison des températures changeantes et de la présence du syndrome du dépérissement attribuable à CXc dans la région.
L'injection intramusculaire et l'administration par voie orale de l'antibiotique oxytétracycline (OTC) se sont avérées efficaces pour la réduction des pertes d'ormeaux infectés (Friedman et al. 2003a, Alfjorden et al. 2017), et la rétention dans les tissus de OTC les glandes digestives est restée élevée pendant une période prolongée et était toujours détectable (au moins 38160 jours après le traitement) (Braid et al.). 2005, Friedman et al. 2007, Rosenblum et al. 2008). Cependant, les autres antimicrobiens n'ont eu aucun effet mesurable sur la maladie (Friedman et al. 2000b). Rosenblum et al. (2006) ont utilisé la métabolomique fondée sur l'histologie et la spectrométrie par résonance magnétique nucléaire pour déterminer que l'OTC administrée dans les aliments médicamenteux éradiquait le CXc, ce qui réduit de ce fait la dégradation métabolique liée au syndrome dans des eaux de mer à la température élevée d'environ 17 °C. Cependant, la métabolomique a révélé que la plupart des modifications métaboliques les plus importantes du muscle du pied dépendent de la durée de l'après-traitement, quels que soient le traitement et la température (Rosenblum et al. 2006). García-Esquivel et al. (2011) ont démontré qu'un traitement dans un bain de OTC permettait le rétablissement de juvéniles gravement malades de H. fulgens. Cependant, après une exposition prolongée (11 mois) aux OTC dans les bains d'eau, Winkler et al. (2018) ont conclu que pour H. rufescens, l'utilisation prophylactique de OTC chez les ormeaux, pour éviter les effets négatifs du syndrome de l'atrophie du pied des ormeaux dans les élevages d'ormeaux, pourrait avoir un effet négatif indésirable sur la croissance des ormeaux et la lutte biologique exercée par l'hyperparasite du phage sur CXc après un traitement à l'OTC. Néanmoins, Moore et al. (2019) ont publié un protocole de bain en vente libre pour éliminer le CXc dans les populations d'ormeaux en captivité.
L'exposition à de l'eau de mer contenant CXc à une concentration de plus de 10 milligrammes par litre [ppm] d'hypochlorite de calcium et la désinfection de l'équipement dans un bain d'eau douce de 1 % d'iodophore pendant une heure étaient des méthodes de désinfection efficaces, d'après l'utilisation de ces méthodes dans un laboratoire marin avec flot continu d'eau de mer où cet agent pathogène n'a pas été détecté dans les populations d'ormeaux adjacentes (Friedman et Finley 2003; OIE 2012). L'évitement du syndrome de dépérissement est le plus efficace lorsque des antécédents sanitaires et plusieurs examens de la santé sont mis en place avant le déplacement des animaux (Crosson et al. 2014).
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Citation
Bower, S.M. (2023): Synopsis of Infectious Diseases and Parasites of Commercially Exploited Shellfish: Withering Syndrome of Abalone.
Date de la dernière révision : Janvier 2023
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